داستان این بازی یک سال پس از بازی اول است و دربارهٔ نوجوانی سیاه‌پوست به نام مایلز مورالز است که توسط یک عنکبوت رادیو اکتیوی گزیده شد و به قدرت‌های عنکبوتی دست یافت. این بازی در تاریخ 12 نوامبر 2020 برای کنسول پلی‌استیشن 4، و به عنوان بازی زمان عرضه برای کنسول پلی‌استیشن 5 منتشر شد. هستهٔ اصلی روند بازی مرد عنکبوتی مارول: مایلز مورالز همانند نسخهٔ قبلی خود است. بازی به صورت جهان باز دنبال می‌شود و محیط همانند نسخه قبلی خود در منطقه منهتن، نیویورک رخ می‌دهد، که پوشیده از برف است. مایلز مورالز با توانایی استفاده از تار برای چرخش در شهر و حمله به دشمنان و خزیدن و دویدن روی دیوارها آغاز می‌شود. در طی انجام دادن بخش داستانی، Venom Punch (توانایی شارژ الکتریکی در حملات خود)، نامرئی بودن موقتی را به‌دست می‌آورد.